Nøglepunkter

• 50% af den menneskelige befolkning er påvirket af menstruationscyklussen, hvoraf 20% af kvinder oplever PMS-symptomer, og mindst 50% af trænende kvinder oplever, at den påvirker deres træning.
• Svingningerne i præstationsevne over menstruationscyklussen er i gennemsnit små og meget variable imellem individer. En lille fordel kan måske findes i den luteale fase for maksimal styrke og styrkeudholdenhed, men det er usikkert.
• Kvinders tilpasningsevne til styrketræning er tænkt at være bedre i den follikulære fase, men forskningen er kendetegnet af små forskelle og metodologiske fejl, og alle resultater bør tages med et gran salt.
• Mens proteinsyntesen, kognitiv funktion og visse neurale funktioner ikke varierer i løbet af cyklussen, så er bindevævsstivhed, strækreflekser, skadesrisiko, smertetolerance, RPE-værdier, proteinnedbrydning, østrogenfølsomhed, energimetabolismen og visse neurale funktioner svingende i løbet af den.
• Menstruationsperiodisering kan tænkes at have en betydning for enkelte individer, nok primært pga. oplevet ubehag, fremfor af hormonelle årsager, men det er en avanceret strategi, der kun gavner få og er praktisk implementérbar for endnu færre.

Dette er en følgeartikel til episode 36 af Stærkt Akavet som kan findes på linket nedenfor:

Opdateringer siden sidst

• Første version blev offentliggjort den 28. august 2018.
• Anden version blev offentliggjort den 16. februar 2021 og har inkluderet markante omskrivninger i afsnittene om svingninger i præstationsevne og tilpasninger på lang bane, ligesom det praktiske eksempel ift. menstruationsperiodiseret træning er ændret. Det metodiske afsnit, samt afsnit om menstruationscyklussen, har kun gennemgået minimale ændringer. Derudover er der tilføjet afsnit om restitutionsevne, skadesrisiko, smerteoplevelse og det mekanistiske bagved.

Introduktion

Menstruationscyklussen er en ting, som alle ved findes. Nogle ved, at den kan påvirke éns liv betragteligt (lige fra det daglige velbehag til evnen til at få familie), men få taler åbent om den. Særligt når det kommer til træningsverdenen, er det en ting, som lige bliver nævnt her og der, men så går man ikke videre ned i det. Hvorfor er dette et vigtigt emne? Først og fremmest fordi 50% af den menneskelige befolkning er påvirket af den; dog i varierende grad alt efter alder, præventionsstatus, og om der er tilstedeværelse af menstruelle dysfunktioner, såsom dysmenoré (menstruationssmerter), oligomenorré (sjælden menstruation – 35-90 dage i mellem) eller amenoré (udeblivende menstruation). 20% af alle kvinder er i en eller anden grad påvirket af præmenstruelle symptomer med 5-8% lidende af svær grad (116). Bivirkningerne under en normal menstruationscyklus inkluderer for nogle kvinder bl.a. mavekramper, lændesmerter, energiforladthed, generelt ubehag, kraftige blødninger, oppustethed, kvalme, humørsvingninger, demotivation, irritabilitet, overfølsomhed, nedsat modstandsdygtighed og øget risiko for at tage beslutninger på baggrund af følelser fremfor logik (9,10,18,53,79,100).

Som følge heraf er det ikke overraskende, at mindst 50% af normalt menstruerende (uden brugen af hormonel prævention) kvindelige atleter oplever, at menstruationscyklussen påvirker deres træning, konkurrencepræstation eller dagligdag på en eller anden måde (10,18,22,99,100). I en rundspørge blandt Team Danmarks kvindelige atleter blev det fundet, at 69% af udholdenhedsatleterne oplevede menstruelle forstyrrelser, mens 43% havde oplevet eller oplevede udeblivelsen af menstruation (79). For power-atleterne var disse tal hhv. 34% og 13%. I udholdenhedsatleterne var forekomsten af amenoré forbundet med træningsvolumen (p < 0.001) og BMI (p = 0.11). I forlængelse heraf tyder det også på, at normalt menstruerende udholdenhedsatleter er stærkere end dem med amenoré selv med en lavere træningsmængde (108). På trods af dette, så er viden omkring menstruationscyklussen og dens effekt på træning og konkurrence generelt lav blandt atleter (9,100), hvor et studie fandt, at kun 7% af kvinderne tager hensyn til deres menstruationscyklus i deres træningsprogram (99). Dertil er det sjældent, at atleterne føler sig trygge ved at diskutere emner som menstruation og prævention med deres træner (9,79,99,100), hvor trænerens køn ser ud til at have betydning for nogle (9,99,100), men ikke alle (9,79). Det er altså tydeligt, at menstruationscyklussen har potentiale til at påvirke kvindelige atleters træning og liv, hvorfor viden herom, samt kommunikation med træneren, er essentielt for at sammen komme op med en plan, der giver mening for den enkelte.

OBS. Allerede nu bliver jeg nødt til at understrege, at blot fordi du har menstruation, som nogle stadig har med brugen af p-piller, minipiller, hormonspiral og andet hormonelt prævention, så betyder det ikke, at du har en normal menstruationscyklus. Så hvis du bruger hormonel prævention, så kan du IKKE overføre resultaterne heraf til dig, da svingningerne i og koncentrationerne af hormoner er så forskellige. Dette er særligt sandt for p-pille-brugere, hvor den hormonelle effekt er stor og systemisk (læs mere her). Da minipiller, p-stave osv. også udskiller hormoner i det generelle kredsløb, så er overførbarheden hertil også mindre, men hvor stor betydning disse har, er jeg ikke sikker på. Spiral, både hormon og kobber, og p-ring virker lokalt, hvorfor effekten på kroppens naturlige cyklus er mindre, og nogle af virkningerne af en normal cyklus måske gælder for dig, men det er ikke sikkert.

Det videnskabelige

Når man kigger på et sådant emne, som faktisk er relativt velundersøgt, er det vigtigt at understrege, at alle måder at undersøge emnet på ikke er skabt lige. Det største problem med disse studier er nemlig fastlæggelsen af hvilken menstruationscyklusfase, man er i, hvilket ikke altid er så let, som man skulle tro. For dem, der måske ikke ved så meget om emnet, vil jeg dog først lige gennemgå menstruationscyklussen.

Menstruationscyklussen

En gennemsnitlig menstruationscyklus varer 28 dage fra første dag af menses til den næste med en normal variation på 21-35 dage (72,84).

Groft set kan menstruationscyklussen deles ind i to faser:

1. Den follikulære fase – fasen fra første menstruationsdag til ægløsning.
2. Den luteale fase – fasen fra ægløsning til første blødning.

Den follikulære fase

Den follikulære fase starter fra første dag af menses og helt indtil ægløsningen. Fasen kendetegnes ved en lavere kropstemperatur og udviklingen af folliklen (ægget) i livmoderen (også kaldt follikulogenesen).

Hele fasen startes af en stigning i Follicle Stimulating Hormone (FSH), hvis stigning tillades af et fald i østrogen og inhibin A i de sidste dage af menses samt en stigning af Gonadotropin Releasing Hormone (GnRH) (84). FSH har til formål at stimulere folliklen til at vokse, så den er klar til at blive befrugtet under ægløsningen.

Rent hormonelt ses følgende (84):

• Under den follikulære fase ses en relativt stor stigning i østrogenniveauer i takt med stigningen i æggets størrelse. Denne stigning stopper brat lige før ægløsning, hvorefter et stort fald ses.
• I første halvdel af den follikulære fase ses en lille stigning i FSH, hvorefter der ses et lille fald før en stor stigning lige før ægløsning.
• Luteinizing Hormone (LH) er generelt lav igennem starten af den follikulære fase, hvor den cirka halvvejs stiger lidt som følge af positiv feedback fra de stigende østrogenniveauer. Ligesom FSH, har LH også en hurtig spike-stigning lige før ægløsning.
• Progesteron er lavt igennem hele den follikulære fase med en begyndende stigning lige omkring ægløsning.

Positiv feedback betyder, at der ses en stigning i et hormon, når koncentrationen af et andet hormon er høj. Negativ feedback ses ved et fald af et hormon som følge af en høj koncentration af et andet hormon.

Den follikulære fase er altså primært domineret af østrogen.

Ægløsning

Ægløsning finder typisk sted 10-12 timer efter peaket i LH-koncentration (84). Netop fastlæggelsen af denne LH-stigning er en ret præcis måde at fastlægge tilstedeværelsen af ægløsning (47,84), hvilket vi kommer nærmere ind på senere.

Rent hormonelt begynder vi at se et fald i østrogen og en stigning i progesteron – sandsynligvis som følge af stigningen i LH og deres virkning på granulosacellerne (små celler rundt om ægget, som har til formål at udskille kønshormoner) (84).

Den luteale fase

I den luteale fase begynder granulosacellerne at danne et endokrin (hormonudskillende) organ kaldet corpus luteum, som udskiller progesteron (84).

Halvvejs igennem den luteale fase ser vi de højeste niveauer af progesteron, ligesom østrogen også har fået en lille stigning. Det er her, livmoderens slimhinde har udviklet de bedste forudsætninger for befrugtning.

9-11 dage efter ægløsning begynder corpus luteum at nedbrydes, hvis man ikke bliver gravid. Herefter ses et stort fald i både østrogen og progesteron, som igen øger FSH og starter hele cyklussen forfra. Det er også her, nedbrydningen af slimhinden i livmoderen finder sted, og menses begynder, som kan vare alt mellem 2 og 8 dage (84).

Denne fase er domineret af progesteron.

Andre hormoner som androgener, glokukortikoider og andre hypofysehormoner (udover LH og FSH) er relativt stabile igennem hele cyklussen.

Rent hormonelt deler man typisk menstruationscyklussen ind i 3 forskellige faser, alt efter det hormonelle miljø: den tidlige follikulære fase (lavt østrogen og progesteron), den sene follikulære fase (højt østrogen og lavt progesteron) og den midtluteale fase (højt østrogen og progesteron) (46,97).

 

Det metodiske

Det største problem med menstruationsstudier er fastlæggelsen af cyklussen, da der for det første er stor variation i individets menstruationslængde hos kvinder med samme alder (47,72). Dertil ses der også stor variation hos de samme kvinder fra begyndelsen af den fødedygtige alder til tæt på menopausen, ligesom de individuelle faser har stor variation med en follikulær fase på 10-23 dage, og en lutealfase på 7-19 dage (72). Faktisk er det kun omkring 10% af kvinder, der har en gennemsnitlig menstruation på 28 dage og 14 dage i hver fase (72). Dertil ligger antallet af cyklusser uden en ægløsning og lutealfase på 30-50% hos fysisk aktive kvinder (46). Hvis man derfor vil kende den reelle betydning af hver fase, er det nødvendigt at sikre, at kvinderne reelt set har haft den givne fase. Der bruges typisk fire forskellige metoder til at fastslå, hvor i cyklussen en kvinde er:

 

Menstruationskalenderen

Den første metode er brugen af en menstruationskalender, hvor man tæller antallet af dage fra første blødning i en cyklus til den næste. Denne metode er effektiv til at finde din cykluslængde, men den kan intet sige om længden af de individuelle faser, tilstedeværelsen af en ægløsning/lutealfase eller koncentrationen af hormoner i kroppen. Til trods for dette har 33% af menstruationsstudier mellem 2008 og 2018 brugt denne tilgang som enkeltstående metode til at teste kvinder i forskellige faser af cyklussen (46).

Målinger af kropstemperatur

En anden metode er måling af kropstemperaturen, hvor de fleste kvinder øger kropstemperaturen 0,3 graders celsius fra ægløsning og lutealfasen ud (46,47). Den kan altså give en nogenlunde idé om, hvornår ægløsningen starter, samt hvor lang follikulær- og lutealfasen er. Den kan dog ikke sige noget om de hormonelle ændringer. Dertil er der også individuel variation i, om ens kropstemperatur stiger under lutealfasen, ligesom dårligere korrelationer er set mellem kropstemperatur og progesteron (47). Derudover kan kropstemperatur også påvirkes af ting som stress, sygdom, medicin osv. Metoden kan derfor ikke stå alene.

Ægløsningstest

Den tredje metode er brugen af en ægløsningstest. Mængden af LH i urinen har vist at afspejle mængden af LH i blodet indenfor 2 timer, hvor et positivt resultat i størstedelen af tilfældene vil indikere, at ægløsningen finder sted inden for de næste 14-26 timer (46). Så denne metode er altså effektiv til at teste en snarligt forekommende ægløsning, men cyklusser uden en lutealfase er påvist at være op til 30% i personer med en positiv ægløsningstest (46). Så der er stadig brug for en direkte måling af hormoner.

Hormonverificering

Den sidste og fjerde metode er målingen af østrogen og progesteron igennem blod, spyt eller deres metabolitter (stoffer, som dannes som følge af nedbrydningen af det oprindelige molekyle) igennem urinen (46,47). Selvom prøver igennem spyt og urin er mindre invasive, har de begge problemer med at afspejle koncentrationen i blodet korrekt. Spyt kan dog accepteres, hvis metoden er tilstrækkelig følsom. Blodprøver er derfor den foretrukne metode.

Det er kun måling af både østrogen og progesteron, der kan vise præcist, hvor vi er i cyklussen:

1. Tidlig follikulærfase: Lavt østrogen og lavt progesteron.
2. Sen follikulærfase: Højt østrogen og lavt progesteron.
3. Midt-lutealfase: Højt østrogen og højt progesteron.

Da østrogen og progesteron falder og stiger flere gange i løbet af samme fase, er det også vigtigt, at studier beskriver, om forsøgspersonerne er tidligt, midt eller sent i follikulær- eller lutealfasen. Derfra er det vigtigt, at forfatterne retrospektivt ekskluderer forsøgspersoner, som blev vist til ikke at have hormonkoncentrationer, der stemmer overens med den pågældende fase.

Jeg beklager den meget lange intro, men en forståelse for, hvordan menstruationscyklussen fungerer, og hvilke typiske fejlkilder studier viser, er essentielt for at forstå, hvad vi kan bruge litteraturen til. Den vil nemlig også give dig en bedre forståelse for, hvorfor jeg har truffet de valg, jeg har, i in- og eksklusionen af studier hen ad vejen.

 

Betydningen af menstruationscyklussen på træning

I følgende afsnit vil jeg gennemgå litteraturen, der undersøger betydningen af menstruationscyklussen på træning. Nærmere bestemt vil jeg kigge på den akutte effekt, som cyklussen måtte have på præstationsevne i styrke og udholdenhed, på restitutionsevne efter træning og så til sidst på langvarige resultater.

 

Betydningen af menstruationscyklussen på den korte bane

Ændringer i præstationsevnen over cyklussen – maksimal styrke

I sidste version af denne artikel havde jeg samlet alle studier, der kiggede på menstruationscyklussens effekt på alle former for anaerob performance, inklusiv maksimal styrke, power og sprintperformance. Det resulterede i 17 studier samlet og en konklusion om, at der ingen klar tendens var at spore i nogen fases favør. Jeg har siden da dog valgt at indsnævre kriterierne af studierne for at sikre, at kvaliteten heraf er tilstrækkelig, ligesom målemetoden skulle være tilstrækkelig specifik til træningscenteret. Det har resulteret i eksklusionen af 13 studier; hvoraf jeg ikke kunne få adgang til den fulde tekst til 1 studie (19), 7 af studierne inkluderede ikke performancetests, der var specifikke til styrketræning (20,31,49,71,82,109,111), og 6 af studierne brugte ikke hormonverificering af cyklusfaser (4,54,71,80,83,94). For at give et samlet indtryk af de ekskluderede studiers fund, så fandt 10 af studierne ingen signifikant effekt af menstruationscyklussen på mindst ét performancemål, 3 fandt en performancefordel for mindst ét outcome i den follikulære fase, 2 med en fordel omkring ægløsning og 1 i den luteale fase.

Det efterlader altså 4 studier fra den originale artikel med tilstrækkelig metodisk kvalitet og specificitet af test til at blive inkluderet til videre analyse (24,29,48,61). Siden udgivelsen af første version er yderligere 11 studier dog udkommet på emnet (2,25,27,59,60,68,88–90,104,110), men 7 af disse studier hormonverificerede ikke cyklusfaser og er derfor ikke taget med videre (25,27,59,60,68,88,89). Kun ét af de ekskluderede studier fandt en signifikant lavere præstationsevne under midt-lutealfasen, mens resten ikke fandt en signifikant præstationsforskel mellem faserne.

Det efterlader os altså med i alt 7 studier af tilstrækkelig kvalitet (2,24,29,48,61,90,110). Samlet set betyder det en samlet kohorte på 111 unge kvinder fordelt på 7 studier. 3 af studierne nævner intet om træningstilstand, mens ét studie bruger let trænede kvinder med mindst 2 ugentlige træninger (24), et studie bruger veltrænede kvinder uden yderligere definition heraf (29), et bruger konditionstrænede kvinder med et VO₂-max på mindst 50 (61) og det sidste bruger styrketrænede kvinder (90). Alle verificerer hormonerne igennem blodprøver, udover Gordon et al. (2013) som undersøger spyttet. Alle studier undersøger isometrisk eller isokinetisk knæekstensions- og/eller -fleksionstyrke, bortset fra ét der bruger 1RM back squat (90). Alle studier undersøger både den tidlige follikulære og midtluteale fase, mens kun 4 studier også tester den sene follikulære fase (2,29,48,90). 2 studier undersøgte også ægløsning, men resultaterne heraf er ikke taget med, da hormonkoncentrationerne antydede meget forskellige hormonelle miljøer. Det, jeg har gjort, er at lave min egen lille kvalitative ”metaanalyse” på resultaterne. I analysen har jeg omdannet alle data for de individuelle faser til en procentsats relativt til værdien af den follikulære fase. Det vil altså sige, at den follikulære fase altid er 100%, og hvis præstationen er værre eller bedre i en af de andre faser, så vil procentsatsen herfor være hhv. under eller over 100%. Det, jeg så har gjort derefter, er at summere resultaterne af studier, vægtet efter antallet af forsøgspersoner i studiet, relativt til den samlede kohorte (111 for tidlig follikulær og midt-luteal og 63 for sen follikulær). Resultatet af analysen kan ses nedenunder:

Disse fund er relativt små, hvilket også er understøttet af, at 5 af studierne ingen forskelle fandt mellem faserne, mens kun 2 fandt en dårligere præstationsevne i den tidlige follikulære fase, sammenlignet med den midt-luteale, for nogle, men ikke alle styrkemål (29,110). Noget tyder altså på, at hvis der er en styrkepræstationsforskel mellem faserne, så er den meget lille og, som det kan ses på standarddeviationerne, sindssyg varierende.

Dette resultat er også understøttet af en metaanalyse fra Blagrove et al. (2020), som har inkluderet alle studier på styrke, irrelevant af deres verificering af cyklusfase (7). Her fandt de heller ingen signifikante forskelle på tværs af faser, irrelevant af styrkemål. Effektstørrelserne for MVC lå på 0,01 for isokinetisk peak torque mellem 0,05 og 0,35 og for eksplosiv styrke mellem 0,01 og 0,14. At der ikke er nogen klar styrkepræstationsfordel i nogen enkelt fase af menstruationscyklussen er også konkluderet i andre systematiske reviews (47,70,81).

 

Foreløbig opsummering

For det første er litteraturen indenfor dette felt generelt ikke af høj kvalitet. De typiske fejl er; få deltagere, upræcise metoder til verificering af individets cyklus og ægløsning, styrketests, der ofte ikke har stor overførbarhed til sportsperformance samt meget forskellige valg af, hvor i cyklussen man tester.

Overordnet set vil jeg sige, at de gennemsnitlige resultater ikke støtter op om en generel manipulation af ens træning ud fra menstruationscyklussen. En variation på 1-3% kræver en 1RM på mindst 100kg, før det giver et målbart udsving i centre, der har 1,25kg-skiver som det mindste. På eliteniveau, hvor podiepladserne kan afgøres på de sidst 1-3%, så er det måske værd at overveje. Det er dog vigtigt at understrege, at resultaterne er meget varierende, og kvinders menstruationssymptomer er meget individuelle (70,72). Derfor er det ikke utænkeligt, at planlægning af sin træning ud fra sin menstruationscyklus kan have en betydning, også selvom OL-medaljer er vundet på tværs af alle faser (18). I gennemsnit ser maksimal styrkepræstation ud til at være højest i den midt-luteale fase, dog med en MEGET lille margen.

 

Ændringer i præstationsevnen over cyklussen – Udholdenhedsevne

Udholdenhed var ikke noget, jeg specifikt kiggede på sidste gang, men da udholdenhed og/eller udtrættelighed er relevant for styrketræning, specielt når vi udfører mange reps, så er det også værd at kigge på. Jeg vælger dog endnu en gang at fokusere på mere styrketræningsspecifikke tests. Ikke fordi, de ikke må inkludere løb, men de skal være af mere anaerob natur. De inkluderede studier fra ovenstående afsnit er inkluderet igen, udover Gordon et al. (2013) som ikke indeholdt et udholdenhedsmål. Dertil opfylder yderligere tre af de ellers ekskluderede studier nu inklusionskriterierne (50,109,111), dog oplyser Wiecek et al. (2016) ikke de fasespecifikke data, hvorfor den ikke kunne inkluderes i dataanalysen. En yderligere litteratursøgning finder ét studie mere, der passer ind i kriterierne (74). Det skal dog siges, at der er mange flere studier, som sikkert metodisk er stærke nok til at være inkluderet, men da de har testet et aerobt udholdenhedsmål, er de blevet fravalgt. Så det er vigtigt at anerkende, at dette afsnit primært beskæftiger sig med anaerob udholdenhed og derfor ikke kan overføres til langdistanceudholdenhed, som muligvis er påvirket i en anden grad.

Resultaterne fra ”metaanalysen” af de 7 inkluderede studier kan ses nedunder.

Endnu engang er svingningerne mellem faserne små og favoriserer midt-luteal-fasen. Dertil er der kun ét studie, som finder signifikant bedre udholdenhed i lutealfasen (2), mens resten ingen forskel finder. Modsat tidligere, hvor de fleste studier i absolutte termer pegede mod lutealfasen, så har vi nu 4 ud af 7, der favoriserer midt-luteal, mens de resterende 3 favoriserer tidlig follikulær fase. Standarddeviationerne er også større, hvilket kan skyldes, at udholdenhed er mere variabel, men det kan også skyldes, at der er blevet brugt flere forskellige metoder til at teste dem.

Det tyder altså på, at udholdenhed og udtrættelighed ikke er påvirket i høj og systematisk grad på tværs af faser, hvilket også er understøttet af flere systematiske reviews (41,42,70,81). Endnu en gang er det dog vigtigt at understrege individualiteten af den enkelte kvindes cyklus, hvor store påvirkninger kan forekomme. Det er dog også vigtigt at lade kvalitative data bestemme dette, hvilket er vist i et interessant studie af Statham (2020). De brugte en kombination af kvantitative og kvalitative metoder til at beskrive effekten og opfattelse af menstruationscyklussen hos kvindelige eliteatleter. I interviewdelen af undersøgelsen nævnte alle atleterne negative oplevelser i den tidligere follikulære fase (under menstruation), som f.eks. kramper, oppustethed, humørsvingninger, kvalme, mere følsomhed, demotivation, mindre modstandsdygtighed, og at flere beslutninger blev taget på baggrund af følelser fremfor logik. Alle udtalte yderligere, at de følte, at de præsterede dårligere under menstruationen, hvilket er interessant, da deres træningsdata over 7 cyklusser pegede i retning af, at deres præstationsevne enten ikke ændrede sig eller var bedst under menstruation. Så det tyder altså på, at oplevelse og virkeligheden er splittet, når det kommer til menstruationscyklussen. Det kan tænkes, at hvis man er oppustet, har kramper og bare generelt har det nederen under menstruationen, så vil den opfattelse overføres til træningen, uden at man reelt set har præsteret dårligere. Det føles bare sådan. Man er måske bare ikke på ens mest klarttænkende stadie under menstruationen.

 

Ændringer i restitutionsevne over cyklussen

Ændringer i restitutionsevne er et nyt afsnit i denne version af artiklen. Årsagen herfor er primært, at der siden sidst er kommet en metaanalyse ud på området (91), og at jeg egentlig ikke havde overvejet det før. Restitution er et sjovt emne indenfor litteraturen, da der er mange måder, hvorpå det bliver målt. Rigtig muskelskade skal måles gennem muskelbiopsier eller MR-skanninger, og det er invasivt, tidskrævende og dyrt, og derfor udføres det sjældent (8,17). I erstatning bruger man typisk subjektive målinger for muskelømhed (Delayed Onset Muscle Soreness (DOMS)), serum kreatin kinase (sCK) eller tab af muskelperformance. Brugen af DOMS er i min optik komplet åndssvagt, da DOMS næsten udelukkende forekommer efter uvant træning og næsten ingen sammenhæng har med reel muskelskade (17,43,76). sCK er et enzym, der udskilles til blodstrømmen efter træning, og tænkes at være relateret til muskelskade, men valget herpå er typisk et spørgsmål om pris, da ændringer i sCK er mere relateret til genetik, køn. træning og kropssammensætning end reel muskelskade (8,17). Derfor, hvis man ikke har tænkt sig at måle reel muskelskade gennem biopsi eller MR, er der kun et mål, der er relevant – nemlig muskelperformance. I praksis er vi ret ligeglade med graden af muskelskade, så længe vi kan præstere maksimalt. Det skal dog siges, at præstationstab mere er et udtryk for træthed end muskelskade. Muskelskade er blot en del af trætheden. Når det kommer til restitution, så er præstationsevne dog det primære mål. Derfor vil jeg også fokusere på dette.

Resultaterne af metaanalysen viser, at kvinder i den tidlige del af den follikulære fase oplever et større styrketab lige efter og i dagene efter træning, end i den sene follikulære og midt-luteale fase, med det laveste tab i den midt-luteale fase (91). Det er dog vigtigt at nævne, at denne metaanalyse absolut ikke er uden sine begrænsninger. For det første; ud af de 19 inkluderede studier var der ingen hormonverificering i 7 af studierne, og kun 4 af dem testede både østrogen og progesteron. For det andet undersøgte 9 af de inkluderede studier kun restitution i én cyklusfase. Det er et problem i en metaanalyse, hvor man sammenligner cyklusfaser, da man nu i analysen vil tilføje en effekt til kun én fase med en slags træning hos bestemte personer. Uden samme træning i samme personer i en anden fase, kan denne effekt skævvride resultaterne betragteligt.

Dette er særligt relevant, når man kigger nærmere på resultaterne for styrketab. Effekten i den tidlige follikulære fase er nemlig bygget på kun ét studie, mens den sene follikulære og midt-luteale fases effekter er baseret på hhv. 2-4 og 5-9 studier alt efter tidspunkt. Så der er altså en stor chance for, at resultatet for den tidlige follikulære fase er skævvredet af et enkelt studie. Jeg besluttede mig derfor for at kigge nærmere på de inkluderede studier. Ligesom tidligere har jeg valgt at holde min analyse til studier, der har brugt hormonverificering.

Efter at have kigget studierne fra metaanalysen igennem og lavet en yderligere litteratursøgning fandt jeg frem til 9 studier, der brugte hormonverificering (1,15,32,66,69,78,90,98,113). 6 af studierne testede ikke styrketab, men testede derimod kun blodmarkører og/eller DOMS. De fleste studier sammenlignede den tidlige follikulære fase med enten den midt-luteale fase eller omkring ægløsningen, hvilket for nogle studier betød en sen follikulær- eller tidlig luteal fase ud fra hormonniveauerne. For studierne, der sammenligner tidlig follikulær med midtluteal, ser stigningerne i blodmarkører for muskelskade ud til at være størst tidligt i den follikulære fase (1,32,69,78,113). Det samme gælder dem, der sammenligner den tidlige follikulære fase med ægløsningen (78,98), udover ét studie der finder større sCK stigning ved ægløsning (66). Det eneste studie, der bruger styrketrænede kvinder, finder dog ingen forskelle mellem faserne for flere blodmarkører (90).

Hvad så med styrketab? Det er jo lidt sjovt, at metaanalysens effekter i den tidlige follikulære fase blev baseret på ét studie, når de 3 studier, jeg kunne finde, der målte styrke i blandt andet den tidlige follikulære fase, alle var nævnt i metaanalysen (1,66,98). Jeg har igen lavet en lille ”metaanalyse og samlet resultaterne. De kan ses nedenunder. Det er dog vigtigt at anerkende, at den er bygget på 3 studier, og ikke alle tidspunkter af alle faser var dækket af flere studier. Grafen fra den midt-luteale fase er bygget på ét studie, som målte lige efter, 48 og 96 timer efter træning, mens 24 og 72 timer er gennemsnit af nabopunkterne. Dertil er data punktet for P96 ved ægløsning kun bygget op fra ét studie, hvilket forklarer det pludselig fald.

Mere kvalitativt observerede Sipaviciene et al (2013) et større styrketab i den tidlige follikulære fase sammenlignet med omkring ægløsningen. Dette styrketab var dog kun signifikant forskelligt ved 48 timer efter 100 drop jumps. Det skal dog siges, at der intet nævnes i forhold til, hvordan de fandt ud af, at kvinderne havde ægløsning, hvorfor det nok ikke er usandsynligt, at dette var en god blanding af sen follikulær-, ægløsnings- og tidlig lutealfase. Mackay et al. (2019) brugte en ægløsningstest til at verificere ægløsningen og observerede ingen signifikant forskel i restitution af styrketab mellem den tidlige follikulære fase og ægløsning. Anderson et al. (2017) sammenlignende den tidlige follikulære fase med den midt-luteale fase. Styrketabet var ikke signifikant forskelligt mellem faserne, men visuel inspektion tyder på et større fald og mere vedvarende træthed i den tidlige follikulære fase. De to sidstnævnte studier brugte dog utrænede forsøgspersoner, mens det første brugte fysisk aktive – uden yderligere definition. Hvis vi husker tilbage på resultaterne fra blodmarkørerne, så var det eneste studie, der brugte styrketrænede, også det eneste der ingen forskelle observerede mellem faserne, så kan det ikke afvises, at resultaterne måske ikke er overførbare til trænede kvinder.

Hvad er så den samlede konsensus på restitutionsevne over cyklussen? Umiddelbart er forskellene i styrketab små, men hvis der er en forskel, så ser det ud til, at kvinder bliver mest påvirket af træning i den follikulære fase. Forskelle mellem de tidlige og sene follikulære faser er ikke tilstrækkelig undersøgt, især fordi ægløsning er en så lille periode og derfor svært at bruge til noget. 

 

Hvad betyder dette?

For det første er litteraturen indenfor dette felt generelt ikke af høj kvalitet. De typiske fejl er få deltagere, upræcise metoder til verificering af individets cyklus og ægløsning, styrketest, der ofte ikke har stor overførbarhed til sportsperformance, samt meget forskellige valg af hvor i cyklussen man tester.

Overordnet set er der nok ikke de store svingninger i styrke, udtrættelighed og restitutionsevne over cyklussen. Hvis der er en forskel, ser det ud til, at den sene follikulære fase har den laveste præstationsevne efterfulgt af hhv. den tidlige follikulære og den midt-luteale fase. De gennemsnitlige forskelle er dog små og ser ud til at have en kæmpe variation mellem både studier og individer. For restitution er det endnu sværere at sige noget grundet et lavt antal kvalitetsstudier. Det tyder dog på, at træningen resulterer i større træthed og muskelskade i den follikulære fase end den luteale. Grundet manglende studier, der har undersøgt den sene follikulære fase, er det svært at sige noget herom.

 

Menstruationscyklussen og langvarige resultater.

På trods af de meget varierende resultater i de akutte studier er længerevarende studier på periodiseringen af styrketræning efter menstruationscyklus også blevet lavet. Den typiske opbygning af de her studier er to forskellige typer:

1. Interventionsgruppe, som træner mere i enten follikulær- eller lutealfase, mod en kontrolgruppe, som træner ligeligt fordelt over hele cyklussen.
2. Studier, hvor én forsøgsperson fungerer som både intervention og kontrol, idet den ene arm/ben trænes mere i en fase, mens den anden enten trænes i den anden fase eller regelmæssigt over hele cyklussen.

Reis et al. (1995) var den første til at undersøge, om menstruationsperiodisering kunne have en effekt (85). Her fulgte de 7 kvinder over 2 menstruationscyklusser gennem et within-subject-design.  Det ene ben trænede med en normal fordeling af én bentræning, bestående af 3x12RM i leg extensions og leg curl, hver tredje dag mod et menstruationsperiodiseret program, hvor det andet ben trænede hver anden dag under den follikulære fase og 1x i ugen under den luteale fase. Efter den første cyklus skiftede man program for benene for at undgå en cross-training-effekt. Her blev fundet signifikant større styrkefremgang efter det menstruationsperiodiserede program (32,6% vs. 13.1%), men ingen forskel i muskelvækst (NORM = 4,2% vs. FOL = 4,5%). Dette studie gav altså de første indikationer for, at der måske var noget at hente ved menstruationsperiodisering. Studiet involverede dog et meget lavt antal forsøgspersoner, og variationen i fremgangen var meget stor. Dertil er det også værd at nævne, at grundet placeringen af testsessioner kan der være forskel i mængden af træthed, der tages med ind i testsessionerne. Den store mængde træning tidligt i fasen, efterfulgt af meget lidt træning, men tilstrækkelig for teknisk øvelse, sent i fasen kan måske have givet en form for peaking-effekt, der uretmæssigt giver menstruationsperiodisering en fordel for styrkefremvisning. Dette kan også ses i figuren til højre, hvor man ser, at begge grupper ser et fald i performance i starten af cyklussen grundet træthed, lidt større i den menstruationsperiodiserede gruppe i første omgang, som så omvendes hen mod slutningen af fasen – dog med større effekt hos menstruationsgruppen. Så studiet er bestemt interessant, men som mange første studier på ét emne, er det ikke stærke beviser.

Vi skal helt hen til 2012, før det næste studie blev udført, denne gang af Sakamagi et. al (92). Her fik de 8 kvinder til at tracke deres kropstemperatur igennem to menstruationscyklusser for at estimere deres faselængder. Disse blev senere verificeret gennem hormonkoncentrationer i blodet. Forsøgspersonerne udførte i den tidligere follikulære fase (dag 3-9 efter menses) så 4 sæt okklusionstræning (30, 15, 15, 15 reps @30% af 1RM med 30 sekunder mellem sæt) i biceps curls for 6 dage i streg, mens den anden arm forblev utrænet. I den midt-luteale fase (dag 19-25) trænede de så den anden arm. Muskelvolumen i biceps, via MRI-skanning, og isometrisk albuefleksionsstyrke blev målt før og 2 dage efter de her 6 dages træning. Her observerede de en større ændring i muskelvolumen efter træning i den midt-luteale fase (TF = 3,5% (ES = 0,26) vs. ML = 5,9% (ES = 0,57)), ligesom isometrisk styrke kun steg med en signifikant effekt efter midt-luteal træning (TF = 5,2% (ES = 0,29) vs. ML = 5,8% (ES = 0,40)), selvom der ingen signifikant forskel var mellem grupperne. Dette studie tyder altså på, at bedre fremgang opnås i den midt-luteale fase. Problemerne med studiet er dog flere; 1) træningsvarigheden er kun 6 dage og kan derfor ikke overføres til langvarig træning. 2) Muskelvolumen blev målt 2 dage efter, hvad jeg i praksis ved er en meget muskelskadende protokol, og det kan derfor ikke afvises, at ændringerne, vi ser i muskelvolumen, primært er et resultat af inflammatorisk hævelse fremfor reel muskelvækst. Denne hypotese understøttes okay af det faktum, at begge gruppe lavede cirka samme fremgang i styrke på trods af forskellige stigninger i styrke. Hvilket vil sige, at mere af muskelvolumenen i midt-luteal-gruppen sandsynligvis var mindre funktionelt væv. Dertil var akutte stigninger i armomkreds (et udtryk for muskelskadeødem – pumpet) også associeret med stigningen i muskelvolumen, men kun i den luteale fase. Så selvom dette studie er interessant, vil jeg indtil videre tænke, at forskellene i fremgang nok primært skal tildeles forskelle i ødemdannelse fremfor reel muskelvækst.

4 år senere undersøgte Sakamagi-Sunaga et al. så effekten af forskellige træningsfrekvenser over menstruationscyklussen over en periode på 12 uger (93). 1RM biceps curl og biceps-CSA via MRI var outcomes. Træningen bestod af 3×8-15RM med 2 minutter mellem sæt i biceps curl. Den ugentlige træningsfrekvens blev ændret afhængig af cyklusfase. Forsøgspersonens ene arm blev primært trænet i den follikulære fase, mens den anden arm primært blev trænet under den luteale fase. I den follikulære fase blev den ene arm trænet 3 gange om ugen, mens den anden blev trænet én gang. I den luteale fase skiftede armene frekvens. Efter 12 uger blev ikke fundet nogen signifikante forskelle i fremgangen af hverken muskeltværsnit (FOL = 6,3% (ES = 0,37) vs. LUT = 8,2% (ES = 0,47)), 1RM (FOL = 36,4% (ES = 1,71) vs. LUT = 31,8% (ES = 1,47)) eller isometrisk styrke (FOL = 16,7% (ES = 1,00) vs. LUT = 14,9% (ES = 0,69)). Forskellene i procent- og effektmæssige fremgange kunne man læse noget ud fra, men det ville jeg ikke gøre. Forskellen i fremgangen i muskelvækst er et resultat af 0,1cm² forskel i baseline-tværsnit. De store 1RM forskelle er et resultat af, at de ved baseline kunne curle 6,8-7,1kg. Så de forskelle er ikke et udtryk for reel forskel, men bare et udtryk for, at kvinderne var virkelig utrænede, og at små forskelle er en stor forskel i procent. Ikke desto mindre bygger dette studie oven på det tidligere og viser, at de forskelle, man så på kort basis, nok ikke kan overføres på den lange bane. Én ting ved dette studie, som gør det lidt svært at regne med, er: 1) Cyklussen blev kun verificeret gennem kropstemperatur, og så vidt jeg kan se, har de antaget, at alles faser var 14 dage lange, fordi det var gennemsnittet heraf. Det gør det altså svært at vide, om alle forsøgspersonerne reelt set trænede den rigtige frekvens i den rigtige fase. 2) Der nævnes ikke noget om, hvornår i fasen de blev testet. Eftersom at testen blev lavet hver fjerde uge, har de nok ikke ramt systemisk forkert, men der er noget, der tyder på, at præ-post-målinger af isometrisk styrke kan variere betragteligt alt efter hvilken fase, man testes i (103).

Et lignende studie blev udført af Sung et al. (2014) i underkroppen (102). Her brugte de blot benpres og et-benssquat i stedet. Ligesom at frekvenserne var 4:1, fremfor 3:1. Modsat Sakamaki-Sunaga et al. (2016) hormonverificerede de cyklusserne, ligesom frekvensskiftende ikke var fastlagt i en fast varighed, men derimod blev ændret efter den individuelle fase med enten første blødning, indikerende start af den follikulære fase eller stigning i kropstemperatur, indikerende start af den luteale fase. Dertil testede de også på de samme dage af cyklussen for individet i hver cyklus. Med andre ord var dette et næsten perfekt udført studie for menstruationsperiodisering. Her fandt de signifikant større fremgang med størstedelen af ens træning i den follikulære fase for både isometrisk benstyrke (ES = 0,87, p < 0.05) og muskelvækst (ES = 0,47, p < 0.05).

Wikström-Frisén et. al lavede i 2016 også et studie, der testede effekten af forskellige frekvenser i forskellige faser over en periode på 16 uger (112). Her inddelte de 27 kvinder i 3 grupper:

• Gruppe 1: 5 træninger per uge i den follikulære fase og 1 per uge i den luteale.
• Gruppe 2: 5 træninger per uge i den luteale fase og 1 per uge i den follikulære.
• Gruppe 3: 3 træninger kontinuerligt.

Træningsinterventionen var 3×8-12RM i benpres og leg curl. Gruppe 1, der primært trænede i den follikulære fase, lavede signifikant præ-post-fremgang i isokinetisk styrke i højre baglår og fedtfri masse i benene, men ikke isokinetisk styrke for knæekstension eller venstre baglår. Gruppe 2, der primært trænede i den luteale fase, lavede signifikant tilbagegang i isokinetisk styrke i højre forlår uden ændringer i andre styrketest eller fedtfrimasse. Gruppe 3, der trænede 3x i ugen hele vejen igennem, lavede signifikant fremgang i isokinetisk styrke i højre forlår og venstre baglår, mens der også var tendenser til fremgang i fedtfri masse og venstre forlårs styrke. Studiet tyder på, at menstruationsperiodiseret træning, med den primære mængde af træningen placeret i den follikulære fase, resulterer i bedre fremgang end med majoriteten af træningen i den luteale fase – dog uden at være bedre end normal periodiseret træning. Det skal dog nævnes, at træningen i studiet ikke var superviseret, hvilket gør det svært at vide, hvordan kvinderne trænede, hvilket også forklarer den generelt lave fremgang, de alle lavede. Derudover er der intet nævnt om, hvordan menstruationscyklussen er verificeret, hvorfor det kan være svært at sige, om faserne måske har overlappet. Da styrketests blev lavet på dag 7 i cyklussen, kan det heller ikke afvises, at en peaking- og/eller indlæringseffekt af de voldsomt forskellige fordelinger af træning har haft en indflydelse på resultaterne.

Jeg har samlet resultaterne af de 4 lange studier i en lille metaanalyse, som i nogle af de tidligere afsnit, hvor resultaterne er normaliseret i forhold til studievarighed, vægtet efter antal forsøgspersoner og taget relativt til fremgangen i follikulært fokuseret menstruationsperiodisering, da det var den eneste intervention, der gik igen i alle studier.

Denne analyse kunne man måske være hurtig til at drage nogle drastiske konklusioner ud fra, men jeg vil mene, at det vil være lidt voldsomt at gøre. Analysen og gennemgangen af de enkelte studier synes jeg helt sikkert åbner op for, at menstruationsperiodisering er relevant at undersøge yderligere, og MÅSKE kan være bedre end en normalfordelt træningsplan. Det er dog for tidligt at sige endnu. Som jeg tidligere har nævnt et par gange, så synes jeg dog, at det er vigtigt ikke at læse for meget ind i styrkedataene, da der kan være nogle problemer med, at nogle kvinder har været mere trætte under testen som følge af drastisk forskelligt fordelte frekvenser. Muskelvækst-dataene er dog interessante, da omtrent dobbelt fremgang ses ved at placere størstedelen af ens træningen i den follikulære fase sammenlignet med den luteale fase. Hvad så, når man sammenligner FOL med NORM? Der er da en forskel, men den er ikke signifikant i nogle af studierne, der sammenligner de to, og den er i begge studie på under 1% i forskel. Dertil er dataene herpå baseret på i alt 16 personer, fordelt på to studier, hvor det ene af dem ikke engang verificerede faselængder, så det er stadig for tidligt at sige med sikkerhed, at menstruationsperiodisering giver en klar fordel over normalfordelt træning. 

 

Hvad betyder dette?

Træningsdataene er virkelig interessante og kan hurtigt opsummeres således: Umiddelbart er der ingen klar præstationsfremmende effekt i nogen af faserne, og hvis der er, så ligger den muligvis omkring den midt-luteale fase. For restitution er konklusionerne kun endnu mere usikre, pga. færre studier og lavere kvalitet, men der kunne måske være øget tilpasningsevne, på trods af forværret restitutionsevne i den follikulære fase. Det er dog endnu ikke vist bedre end normalfordelt træning.

 

Betydningen af menstruationscyklussen for skadesrisiko og smerter

Betydningen af menstruationscyklussen på ligamenter og sener

Indenfor det muskuloskeletale system har vi en masse bindevæv, hvor særligt ligamenter og sener er relevante at gennemgå. Ligamenter er bindevæv, der hæfter sig mellem to knogler, hvis tørvægt består af cirka 75% kollagen, hvoraf 85% af dette er type I-kollagen. Sener hæfter sig derimod mellem knogle og muskel, hvor 60-85% af tørvægten er kollagen, og 60% heraf er type I-kollagen.

De mekaniske egenskaber afhænger af kollagenfiberdensiteten, -diameteren, -retningen og tværbindingerne her imellem. Fibrene kan være tværbundne på to måder – enzymatisk og ikke-enzymatisk. Begge typer bindinger gør bindevævet stivere, men den sidstnævnte vil over tid medføre nedsat bindevævsfunktion. Den førstnævnte er primært drevet af et enzym kaldt lysyl oxidase (LOX), som er direkte hæmmet af østrogen (16). Det betyder, at når østrogen er højt (som f.eks. lige før ægløsning), så er bindevævet mindre stift. Øget stivhed er generelt kun godt, når det kommer til ligamenter, da det sikrer en større ledstabilitet (16), men når det kommer til sener, er stivhed en balanceringsakt. En stivere sene vil medføre en mere effektiv kraftoverførsel fra muskel til sene og derfor hurtigere output, ligesom det under sportsgrene med hurtige og hårde landinger vil medføre bedre brug af elastisk energi (16,114). Denne øgede stivhed vil dog også øge de excentriske krav til muskulaturen og derved øge risikoen for muskelskader.

Forskellen i østrogen og dertilhørende stivhed er sandsynligvis forklaringen på, at kvinder generelt har en 2-8x større risiko for at springe det forreste korsbånd (3,13,16), en forskel der ikke findes før puberteten og efter menopausen (13,16). Denne øgede rupturrisiko er især centreret omkring den sene follikulære fase og under ægløsningen (16,39). Udover den mindskede stivhed er det også vist, at strækrefleksen muligvis er hæmmet i den sene follikulære fase (13). Dette vil altså sige, at ligamentet for det første er mindre modstandsdygtigt, men at muskulaturen også er langsommere til at reagere på hurtige stræk. Modsat er det 54% mindre sandsynligt, at kvinder oplever muskelskader (16). Dette skyldes, at en mindre stiv sene vil optage en større andel af stødene under bevægelse og derved mindske de excentriske krav til musklen – særligt der, hvor musklen overgår til sene. Kigger vi på ændringer i senestivhed over menstruationscyklussen, er effekten ikke lige så klar, som den er i det forreste korsbånd. Til trods for, at studierne, der har kigget på ændringerne i sene-egenskaber over menstruationscyklussen, har fundet, at senen forlænges 4-10% mere i den sene follikulære fase sammenlignet med både den tidlige follikulære fase og midt-luteale fase (11,12), så er disse forskelle ikke signifikante.

Så når det kommer til bindevævsreaktionerne over menstruationscyklussen, så ser det ud til, at en mindsket stivhed findes, når østrogen er højt, og progesteron er lavt. Dette medfører en øget risiko for ligamentale skader, dog primært undersøgt i det forreste korsbånd, hvorfor generel skadesrisiko ikke kan antages. Variationen over menstruationscyklussen for sene- og muskelskader er ikke lige så godt belyst, men en mindre senestivhed og strækrefleks i den sene follikulære fase kan muligvis have negative performanceeffekter, når det kommer til præstationer, der kræver hurtig kraftudvikling og udnyttelse af elastisk energi.

Betydningen af menstruationscyklussen på smerteoplevelsen

Som dem der har fulgt mig længe, nok også har indset, så er skade ikke lig med smerte. Smerte er et multifaktoriel fænomen, hvor skade og mulig skade kun er ét komponent. Så er der en sammenhæng mellem menstruationscyklussen og smerteoplevelsen?

Det første studie på området udkom allerede i 1933, mens den første metaanalyse udkom i 1998 (86). Her blev det observeret, at normalt-menstruerende kvinder generelt havde en højere tolerance overfor eksperimentelt påført smerte i follikulærfasen, mens tolerancen var lavest præmenstruelt efterfulgt af lutealfasen og under ægløsning. Ligesom alle andre grene af litteraturen på menstruationscyklussen var studierne ikke uden deres problemer, hvor bl.a. mangelfuld standardisering af cyklusfaser, manglende hormonanalyse og et lavt antal deltagere er typiske fejl (44,96). En senere analyse af samme og senere studier, med en skarpere inddeling af cyklusfaser, ser ud til at lokalisere nedsat smertetolerance til både ægløsning og omkring menses (67). Dette understøttes også af litteraturen i kroniske smertetilstande som fibromyalgi, diverse ledsmerter og migræne, hvor smerteintensiteten typisk er størst omkring menstruation (38).

Hvordan menstruationscyklussen påvirker smerteoplevelsen vides ikke med sikkerhed, men omkring menses ser østrogen- og progesteronkoncentrationerne i blodet ud til at resultere i øget sympaticusaktivitet, inflammation og negative følelser, mens de inhibitoriske systemer (opiater, GABA og serotonin) er nedsatte, hvilket muligvis øger ens smerteoplevelse (38,44,67). Det skal dog siges, at effekten af menstruationscyklussen på smerter sandsynligvis er meget individuel med nogle kvinder helt uden påvirkning og andre med stor påvirkning, ligesom den kun er en af mange faktorer, der kan påvirke ens smerter (38,107).

Derudover har en større systematisk gennemgangsartikel observeret, at der eksisterer en positiv sammenhæng mellem kroniske smerter og menstruationssmerter med et odds ratio på 2,5 (63). Da naturen af de inkluderede studier var tværsnitsdesign, er det ikke til at sige, hvilken retning sammenhængen går i. Altså om menstruationssmerter øger risikoen for at udvikle kroniske smerter i resten af kroppen eller omvendt.

Samlet set ser smerteoplevelsen altså ud til at være forværret generelt ved menstruationslidelser, men også hos normalt-menstruerende kvinder omkring ægløsning og menstruationen, med den højeste smertetolerance i den follikulære fase.

Hvordan kan menstruationscyklussen have en betydning for det her?

Hvilken effekt har østrogen og progesteron på muskel-sene-niveau?

Hvor rollen af det mandlige kønshormon, testosteron, i tilpasningerne til styrketræning er mere klarlagt (23,26), så er sammenhængen mellem østrogen og muskeltilpasninger mindre undersøgt. På trods af de betragteligt forskellige hormonelle miljøer, kønnene imellem, så laver mænd og kvinder, relativt til udgangspunkt, stadig samme fremgang efter styrketræning på trods af betragteligt forskellige hormonelle miljøer (87). Østrogen kan altså tænkes at gøre op for de lavere testosteronniveauer hos kvinder.

Post-menopausale kvinder har svagere muskelfibre, relativt til størrelse, og har generelt højere grader af muskelnedbrydning, samt mindsket anabolsk respons til træning, end præ-menopausale kvinder (16,21,26,37,64). Alt sammen på trods af højere grader af proteinsyntese og -nedbrydning. Samlet tyder det altså ikke på en mindre proteinmetabolisme i menopausen, men derimod en mindsket følsomhed overfor anabolske stimuli. Denne forskel mellem præ- og post-menopausalse kvinder forsvinder dog, når der gives østrogen-hormonterapi til de post-menopausale kvinder. Derudover er det også tænkt, at østrogen skulle have anti-oxidative og cellemembranstabiliserende effekter (21). Et pilotstudie finder også større immunrespons efter træning i den follikulære fase (32), en effekt der dog ikke er fundet andre steder (15,105). Der kan altså ikke være nogen tvivl om, at østrogen spiller en vital rolle for kvinder.

Når det kommer til sammenligningen mellem mænd og præ-menopausale kvinder, så ser der ikke ud til at være nogen forskel i proteinsynteseresponset efter proteinindtag eller træning (36,37). Vi ved heller ikke meget om variationen heri over menstruationscyklussen. Der blev ikke fundet nogen forskel mellem den tidlige follikulære fase og midt-luteale fase (36,37). Dette kan skyldes, at der her blev sammenlignet en fase, hvor både østrogen og progesteron var lavt, med en, hvor de begge var høje. Da østrogen generelt tænkes at være anabolsk, og progesteron katabolsk (16,26,58), kan det tænkes, at de under den luteale fase blot udligner hinanden og derfor minder om den tidlige follikulære fase. Det kan derfor tænkes, at et større anabolsk respons findes i den sene follikulære fase, men det er, så vidt jeg ved, ikke undersøgt. Lige efter træning observeres der typisk en akut stigning i testosteron hos mænd (23,95), som ikke finder sted hos kvinder (52). Derimod er der hos kvinder observeret en stigning i østrogen og progesteron, der peaker 60-90 minutter efter træning, hvor kun østrogen forbliver forhøjet i op til 24 timer senere (52,55,75). Denne stigning er betragteligt højere i den midt-luteale fase end i den tidlige follikulære fase. Desværre er den sene follikulære fase igen ikke undersøgt. Det skal dog siges, at disse akutte hormonstigninger hos mænd ikke er påvist at have en sammenhæng med langvarig fremgang (23,95), men sammenhængen i kvinder er, så vidt jeg ved, ikke undersøgt.

Østrogen tænkes at påvirke muskelvækst gennem dens binding til østrogen-receptorne, hvorfra den opregulerer Akt/mTOR signalvejene og derved stimulerer proteinsyntesen (16,26,52). Udover det tænkes østrogen også at spille vital rolle i muskelreparation gennem aktiveringen og indlejringen af satellitcellerne, ligesom det tænkes at mindske muskelnedbrydningen (36,52). Der er dog noget, der tyder på. at intramuskulære østrogenkoncentrationer ikke ændres over en cyklus (33). Det kan derfor tænkes, at østrogens anabolske effekter ikke virker akut (cyklusvariation), men derimod mere kronisk (hormonel prævention og menopause). Selvom ingen ændringer i intra-muskulært østrogen er observeret, så er der set en opregulering af østrogen-receptorers aktivitet og derved myogenisk aktivering i den tidlige follikulære fase. Dette tyder altså på, at kvinder i den follikulære fase, på trods af samme intramuskulære østrogenniveauer, har en større følsomhed overfor østrogen. Med andre ord: Der skal altså mindre til under den follikulære fase for at aktivere de østrogen-aktiverede anabolske signalveje.

Effekten af progesteron i isolation er mere sløret, da vi naturligt ikke har højt progesteron uden høje østrogen. I post-menopausale kvinder, der fik syntetisk progesteron, blev der fundet en forhøjet proteinsyntese efter træning, mens andre studier har fundet katabolske effekter af progesteron (52,58). Der er faktisk noget, der tyder på, at de høje progesteronniveauer i den luteale fase har til formål at opregulere østrogenreceptorerne, så følsomheden overfor østrogen forhøjes til den follikulære fase (64). I forlængelse heraf ser det også ud til, at østrogen øger antallet af progesteronreceptorer (101). Altså at det ikke blot er hormonerne selv, der har en cyklisk adfærd, men også følsomheden overfor dem.

Når det kommer til senevæv, ser det generelt ud til, at kvinder oplever en lavere grad af kollagensyntese end mænd efter træning, ligesom akilles- og patellasenen ikke var signifikant forskellig mellem trænede og utrænede kvinder, hvor trænede mænds sener generelt var større end kvindernes generelt og utrænede mænds (36,37).

I konklusion er det altså klart, at østrogen har en betydning for den kvindelige muskelfysiologi. Dette er understøttet af de store forskelle mellem præ- og post-menopausale kvinder. Der er dog til dags dato ingen forskel fundet i proteinsyntetisk respons efter træning på tværs af faser. Dette kan skyldes, at der kun er sammenligninger mellem tidlig follikulær og midt-luteal fase til rådighed, hvor østrogen og progesteron muligvis udligner hinanden. Vi ved altså ikke, om en forskel findes i den sene follikulære fase. Der er dog noget, der tyder på, at kvinder stadig er mere følsomme overfor et anabolsk stimuli under den follikulære fase, hvilket kunne medføre et større tilpasningspotentiale.

 

Hvilken effekt har østrogen og progesteron på nervesystemet?

Kønshormonerne har mange effekter i hjernen med østrogen- og progesteronreceptorer fordelt over det meste af den (101). Østrogen tænkes at være ophidsende gennem dets stimulerende effekter på neurotransmitterne dopamin, serotonin og glutamat, mens det skulle hæmme udskillelsen af GABA (57). Progesteron tænkes derimod at være sløvende og beroligende gennem dets omdannelse til neurosteroiden allopregnanolon, som øger udskillelsen af GABA (101). Selvom effekten er lille (Hedge’s g = 0,13), så har en metaanalyse på 35 studier fundet, at kvinder typisk har højere kortisol-koncentrationer i blod og spyt under den follikulære fase sammenlignet med den luteale fase (35). Denne effekt kan tænkes at være grundet svingningerne i østrogen, men dette er usandsynligt, da østrogen kan have både faciliterende og inhiberende effekter på HPA-aksen, alt efter hvilken receptor der aktiveres – ligesom østrogen også er højt i begge faser. Grunden til forskellen i kortisol er derfor nok nærmere progesterons effekts på GABA-receptorerne, som er en sedativ neurotransmitter og derfor hæmmer kortisoludskillelsen.  Effekterne heraf er ikke voldsomt undersøgt i mennesker, og endnu mindre på variationerne over menstruationscyklussen, men noget tyder f.eks. på, at kvinder oplever et større belønningsrespons, er i bedre humør, er bedre til at genkende andres følelser, husker følelser i kortere tid og har lettere ved at udrydde frygt under den follikulære fase sammenlignet med den luetale fase (57,101). Effekterne af progesteron på humøret er dog svingende alt efter kvindens situation, da allopregnanolon anses for at være humørstabiliserende under graviditet og efter fødslen, mens det på andre tidspunkt skulle øge risikoen for angst- og depressionssymptomer, samt tænkes at være grunden til præmenstruel syndrom (PMS) og præmenstruel dysfori (PMD) (101). I modsætning til humør ser menstruationscyklussen ikke ud til at have nogen konsistent effekt på kognitiv funktion (101). Noget tyder dog på, at kvinder er mere kognitivt sårbare overfor søvnunderskud i den follikulære fase målt ved reaktionstid, opmærksomhed og kortisolrespons (30,62). Når det kommer til motorisk funktion og indlæring, ved vi heller ikke meget, men der er noget, der tyder på en bedre motorisk performance, men værre motorisk indlæring i den luteale fase (45,51). Ingen af testene brugt heri er dog overførbare til styrketræning, hvorfor man skal tage resultaterne med et gran salt. Samlet set tyder det altså på, at kvinder oplever mere glæde og er bedre til at genkende, anerkende og regulere deres følelsesmæssige tilstand (også kaldt følelsesmæssig intelligens) under den follikulære fase. Effekten på kognition er ikke klar, mens noget tyder på en større negativ af søvnmangel i den follikulære fase.

Ovenstående er interessant, men du tænker sikkert ”hvad har det af betydning for min træning?”. Måske ingenting, måske meget. Det større glædesrespons og følelsesmæssige intelligens under den follikulære fase er positiv og kan bruges på to måder: 1) Du kan placere test- eller konkurrencedage, i håb om, at der bliver foretaget bedre beslutninger undervejs, og at succesoplevelser modtages kraftigere. Modsat kan du også placere højvolumen træning her, da negativerne ved højvolumen træninger måske kan opvejes af et større endorfinrush og måske håndteres bedre i denne fase. 2) Den større negative effekt af søvnmangel i den follikulære fase er måske relevant at overveje i forhold til test- og konkurrencedage, da søvnmangel, som følge af konkurrencenervøsitet, er ret normalt (6,34). Hvis man ved, at man har det problem, giver det måske mening at placere testdage væk fra den follikulære fase.

Vi kan dog ikke stoppe dette afsnit uden at kigge på mere styrketræningsspecifikke mål. Hvor vi først starter med opfattelsen af udmattelse – på engelsk: Rating of Perceived Exertion (RPE). Det er ikke det mest undersøgte, og så vidt jeg ved, er det slet ikke undersøgt i forbindelse med styrketræning. RPE er fundet til at være højere under follikulære fase sammenlignet med den luteale fase (40,68). Forskellen er lille, men den er der. Da RPE er et udtryk for det subjektive overskud, der opleves under træning, kan dette have en betydning for ens træning. Hvis du præsterer lige godt på tværs af fasen, men generelt føler, at det er lettere og med mere overskud i den luteale fase, så giver det mening at planlægge sine testdage herfra. Hvis du er interesseret i at kende dit bundniveau eller teste under dårligere forudsætninger, hvilket har sin plads, så giver det mening at teste i den follikulære fase. Hvis du derimod ønsker at teste under de bedste forudsætninger, så vil det måske give mere mening at teste i den luteale fase.

Effekterne på de motoriske baner, altså i forhold til rekruttering og fyringen via motorneuronerne til muskler, er ikke de mest undersøgte. Janse de Jonge et al. (2001) fandt ingen signifikante forskelle i neural aktivering over cyklussen (48). Modsat så Ansdell et al. (2019) større frivillig aktivering i den sene follikulære fase sammenlignet med både den tidlige follikulære og midt-luteale fase (2). Dertil blev der fundet en lavere kortikal inhibering før træning i den luteale fase. En vigtig note er, at der ingen forskelle var i styrke mellem faserne, mens udholdenhedsevnen var størst i den luteale fase i dette studie. Det skal dog siges, at forskellene i frivillig aktivering var 1-2% mellem faserne. Interessant nok henholdsvis faldt og steg den frivillige aktivering og kortikale inhibering mere under træningen i den sene follikulære fase. Det kunne altså tyde på, at man rent neuralt måske er mere klar til at fyre på alle cylindre i den sene follikulære fase, hvilket er understøttet af østrogens effekt på humøret. Det tyder dog også på, at kvinder er mere udsatte overfor central træthed i den follikulære fase. Ydermere fandt Casey et al. (2016) et 8,7% lavere H_max/M_max-ratio (et udtryk for spinal excitabilitet) i den luteale fase sammenlignet med både den tidlige og sene follikulære fase (14). Til dem, der ikke vant til det udtryk, så er det godt at have en lav spinal excitabilitet, da det derved er lettere at rekruttere sine motoriske enheder. Dette resultat var dog ikke statistisk signifikant, hvorfor mere forskning er krævet. Ikke desto mindre fandt Casey et al. (2014) en 2,4x større strækrefleks i den luteale, sammenlignet med sene follikulære, fase (13).

Menstruationscyklussens effekt er ikke nem at blive klog på indenfor det neurale og psykologiske, men hvis man skal prøve at opsummere det, så tyder det på, at den follikulære fase domineret af et bedre følelsesmæssigt miljø, større negativ påvirkning af søvnmangel, en øget oplevelse af udmattelse, øget neuralt drive, øget disposition for central træthed og nedsat strækrefleks.

Hvilken effekt har østrogen og progesteron på træningsmetabolismen?

Når det kommer til kulhydratmetabolismen, er det stærkt understøttet, at østrogen øger insulinfølsomheden, øger lagringen af glykogen i musklerne og øger kontraktionsinduceret glukoseoptag, mens progesteron har modsatte effekt (16,65,77). Ydermere er hele kroppens glukosemetabolisme kompromitteret, når østrogen er højt, både med og uden progesteron, grundet en mindsket nydannelse af glukose i leveren. Dette burde dog ikke være et problem, hvis musklernes glykogenlagre er tilstrækkeligt fyldt, og træningen er af lavere intensitet.

Østrogen øger også nedbrydningen af fedtvæv, tilgængeligheden heraf under træning, lagringen af fedt i musklerne og kapaciteten for forbrændingen af dette fedt (65,77). Mindre undersøgt er effekten på proteinmetabolismen, men der er fundet en større nedbrydning af protein under den luteale fase, hvilket tænkes primært at være en effekt af progesteron (56,58,77).

Den follikulære fase domineres altså af et højt glukoseoptag og -lagring, men et lavt forbrug, hvor brugen af fedtsyrer under træning er mere dominant. Modsat er den luteale fase mere domineret af forbrændingen af kulhydrat og protein.

Opsummering

Okay, vi har nu været igennem meget, men ikke alt, der kan være relevant for opbyggelsen af et træningsprogram. Der er nemlig mange ting, som vi ikke er gået ind i eller kunne have gået dybere ind i, men jeg ved også, at folks opmærksomhed ikke kan holde til mere end 5 minutters læsning, hvorfor 90% af jer droppede ud, efter I lige have scrollet og set, hvor lang den var, eller efter at have læst nøgleordene.

På den korte bane ser forskellene mellem faserne ud til at være meget små. Hvis der er en forskel, så favoriserer dataene nok den midt-luteale fase med 2-6% for både maksimal styrke og udholdenhed. Da meget få studier er udført på restitution, så er det heller ikke til at få en endelig konsensus her. HVIS der er en forskel, ser kvinder dog ud til at ophobe en større mængde træthed og være længere tid om at restituere i den tidlige follikulære fase, og vi ved ikke rigtig noget om den sene follikulære fase.

På den lange bane er der noget, der tyder på en fordel ved at placere en større træningsstress i den follikulære fase end i den luteale fase. Dog skal man være opmærksom på, at mange af studierne herpå er tvivlsomme i metode, og at fordelingen af træning op til styrketesten også kan have en betydning for de målte resultater. Når man sammenligner med en normal fordelt træning, ligger 3 ud af 4 studier med 0,3-0,74% forskel i fremgang af hinanden med kun et mål i ét studie, der trækker dem fra hinanden. Ikke desto mindre tyder det på, at tilpasningspotentialet er større i den follikulære fase end den luteale – også selvom menstruationsperiodisering ikke er overbevisende bedre end normalfordelt træning. Da proteinsyntesen tænkes at være stabil over menstruationscyklussen, skal grunden herfor muligvis findes i opreguleringen af østrogenreceptorerne i musklerne og deres følsomhed overfor østrogen og anabolske stimuli, samt en øget proteinnedbrydning i den luteale fase. Der skal dog en del mere forskning til på området før noget kan konkluderes på området. 

Den follikulære fase er kendetegnet ved en lavere bindevævsstivhed, mindsket strækrefleks og øget smertetolerance. Dette kan tænkes at øge risikoen for ligamentale skader, ligesom det også kan tænkes, at brugen af elastisk energi er mindre – hvilket gør denne fase bedre for lavere intensiteter og muligvis højere volumener.

Ydermere ser den frivillige aktivering af motoriske enheder, hjernens belønningssystem og den følelsesmæssige intelligens også ud til at være højere i den follikulære fase sammenlignet med den luteale. Dette kan have fordele i alle aspekter af ens træning, uanset om det er højintenst eller af høj volumen. Dog ses der også en øget ophobning af central træthed og højere RPE-værdier under træning samt flere negative følger af søvnunderskud.

Menstruationsperiodisering i praksis

OBS: dette afsnit er meget hypotetisk og teoretisk, da en fordel af menstruationsperiodisering IKKE er blevet overbevisende fundet. Det er blot mit bud på hvordan det kunne gøres, givet at de små tendenser gennemgået i denne artikel har en relevant betydning. I praksis ville jeg nok ikke gå så aggressivt til værks med træningsfordelingen, som de har gjort i de studier med 3-5x så meget træning i follikulærfasen kontra den luteale. Hvis man antager en kvindelig atlet med en cykluslængde på 28 dage (4 uger), der ønsker at blive større og stærkere, så kunne man gøre noget ala det her:

Hvis den enkelte ingen problemer har omkring PMS eller menses, kan man sagtens rykke mere på planen, så uge 1 starter på dag 1 af cyklussen, ligesom man også kan gøre opdelingen af introuge osv. mindre i forhold til den individuelle kvindes symptomer.

Det skal dog siges, at det endnu er uvidst, om dette resulterer i bedre fremgang på lang sigt, ligesom det kun er relevant for normalt menstruerende kvinder, der ikke bruger hormonel prævention. Dertil er alle studier, udover 1, lavet i utrænede kvinder, hvilket begrænser overførbarheden til trænede kvinder, som dette nok er mere interessant for. Man kan overveje, om det måske ville være lettere at finde forskelle i trænede kvinder, da utrænede responderer på alt, og effekten måske er større i trænede. Det er helt sikkert muligt, men der er også noget, der tyder på, at hormonsvingningerne over cyklussen er mindre i trænede end utrænede (102,106), hvorfor det er lidt svært at være klog på nuværende tidspunkt.

Argumenter imod menstruationsperiodisering

Jeg ved ikke, om jeg har fået det til at lyde vildt vigtigt med menstruationsperiodisering over de sidste mange sider eller i det mindste en interessant ting at overveje. Så jeg vil her slutte af med et kapitel om, hvorfor du måske ikke bør overveje det, eller hvorfor det måske ikke har den store betydning.

For det første, hvis du ikke har en normal menstruationscyklus eller har andre menstruelle forstyrrelser, så er det ikke sikkert, at dette overhovedet er gældende for dig. Så det er altså kun, hvis du er en normalt menstruerende (cykluslængde på 21-35 dage) kvinde, der har ægløsning, at dette kan overføres.

For det andet, hvis du bruger hormonel prævention med systemisk hormonel effekt (p-piller, minipiller, p-stav o.l.), så vil dette ikke gælde for dig, da det hormonelle miljø ikke har samme cykliske natur. Bruger du hormonel prævention med ren lokal virkning, som f.eks. hormonspiral, eller faktisk også kobberspiral, så kan det godt være, at dette stadig er gældende for dig. Der er nogle studier, der tyder på, at serumøstrogen og -progesteron er påvirket af typer spiral med mindre udsving af progesteron i den luteale og østrogen i follikulære fase (5,115). Effekten ser dog ud til at være mindsket efter 4-6 års brug. Så jeg ville nok ikke gå ud fra, at disse resultater er gældende for dig, hvis du bruger spiral, medmindre du har brugt det i mange år og kan mærke en effekt af menstruationscyklus på f.eks. præstation, træthed eller humør.

For det tredje, finder de to studier, der sammenligner follikulær-baseret træning med normalfordelt træning, generelt ikke signifikante forskelle mellem grupperne. Det ene studie fandt 1,99% fremgang i både styrke og muskelvækst efter 16 ugers follikulær-baseret træning mod 1,25% fremgang i den normalfordelte gruppe. Det andet studie fandt en 4,5% fremgang i muskelvækst efter follikulær-baseret træning mod en 4,2% fremgang i normalfordelt træning. Styrkefremgangen var dog 32 vs. 13%, men det var også noget, der tydede på, at træthed kunne spille ind i forhold til placering af træning op til testen. Så selvom der er en tendens, så er den altså lille.

For det fjerde, så har Timon et. al (2012) vist, at efter 8 ugers struktureret styrketræning ser de hormonelle svingninger under ens cyklus ud til at være mindre ekstreme (106). Den pulserende natur af menstruationscyklussen var til stede, men det var blot med mindre udsving. Forfatterne tænker, at dette måske kunne betyde, at styrketræning kan mindske store udsving i væskeretention og PMS-symptomer. Udover denne effekt kan det dog også tænkes, at de effekter, østrogen og progesteron har på muskelvævet, også vil være mindre relevante i takt med erfaring. Dette er dog rent gætværk.

For det femte, er det sjældent praktisk for de fleste. Medmindre du har et arbejde/liv, der gør, at du har travlt/fri i to-ugers-perioder, er den metode brugt i langvarige studier sandsynligvis ikke så praktisk relevant. Dertil skal det nævnes, at mange, der godt kan lide at træne, og gør det regelmæssigt, vil have svært ved kun at skulle træne én gang ugentligt. For dem, hvor motivationen kan være et problem, vil den øgede kompleksitet kun gøre det sværere at opretholde deres gode træningsvaner. Ligesom to uger med én træning i ugen vil gøre det svært at opbygge gode træningsvaner.

For det sjette, som jeg har givet udtryk for flere gange i løbet af artiklen, så er forskningen på menstruationscyklussen fyldt med metodologiske fejl, hvilket gør det svært at blive klogere på emnet. Det er dog også et felt i stor udvikling, hvilket også kan ses på ændringen af denne artikel, sammenlignet med den første version, som blev offentliggjort den 28. august 2018 med 37 referencer til nu 2,5 år senere med +100 referencer. Ja, flere områder er medtaget, men 34% af referencerne er udkommet indenfor de sidste 3 år, så mon ikke det kun bliver bedre afklaret i de næste år.

For det syvende, selv med en normal menstruation, så er det ikke unormalt, at længden heraf varierer fra cyklus til cyklus, hvorfor det kræver vedvarende tracking af kropstemperatur, blødning og ægløsning, samt ekstrem omstillingsparathed, at gøre dette tilstrækkelig præcist. Den vil sandsynligvis kun være passende for de mest neurotiske atleter, som nok også er dem, der med mindst sandsynlighed har en normal menstruationscyklus.

For det ottende, ligesom mindst 50% af kvinder oplever symptomer af deres cyklus, så er der også op mod 50% af kvinder, der ikke gør.

For det niende er studierne typisk af kort varighed med få personer, der ikke er trænede. Vi kender altså ikke effekten på lang sigt i trænede, ligesom få studier kan få os til drastisk at ændre mening.

For det tiende, så selvom at den maksimale styrke var 2,5% bedre i den midt-luteale fase, var standarddeviationerne over faserne på 15-20%, hvilket vil sige, at 15-20% svingninger hver vej kun vil fange 66% af alle kvinder, mens vi skal inkludere 30-40% svingninger i maksimal styrke, før vi kan se de reelle udsving, enkelte kvinder kan have.

Det er altså en avanceret træningsstrategi, der kun er passende for et lille antal af kvinder, for selv dem, som kunne drage fordel heraf, vil nok have svært ved at, i praksis, drage denne fordel i forhold til ændringer i styrke, restitution og tilpasning. Alt for mange faktorer spiller ind herpå. Det giver dog mening, hvis du har mange symptomer omkring menstruationen, at tilpasse din træning hertil og måske enten planlægge lettere træninger heromkring eller i det mindste tilføje et autoregulatorisk komponent, så du kan tage den på dagsformen og derved ikke ende med en oplevelse af at have fejlet.

---

Referencer

1. Anderson, LJ, Baker, LL, and Schroeder, ET. Blunted Myoglobin and Quadriceps Soreness After Electrical Stimulation During the Luteal Phase or Oral Contraception. Res Q Exerc Sport 88: 193–202, 2017.
2. Ansdell, P, Brownstein, CG, Škarabot, J, Hicks, KM, Simoes, DCM, Thomas, K, et al. Menstrual cycle-associated modulations in neuromuscular function and fatigability of the knee extensors in eumenorrheic women. J Appl Physiol (1985) 126: 1701–1712, 2019.
3. Balachandar, V, Marciniak, J-L, Wall, O, and Balachandar, C. Effects of the menstrual cycle on lower-limb biomechanics, neuromuscular control, and anterior cruciate ligament injury risk: a systematic review. Muscles Ligaments Tendons J 7: 136–146, 2017.
4. Bambaeichi, E, Reilly, T, Cable, NT, and Giacomoni, M. The isolated and combined effects of menstrual cycle phase and time-of-day on muscle strength of eumenorrheic females. Chronobiol Int 21: 645–660, 2004.
5. Barbosa, I, Bakos, O, Olsson, SE, Odlind, V, and Johansson, ED. Ovarian function during use of a levonorgestrel-releasing IUD. Contraception 42: 51–66, 1990.
6. Bird, SP. Sleep, Recovery, and Athletic Performance: A Brief Review and Recommendations. Strength & Conditioning Journal 35: 43, 2013.
7. Blagrove, RC, Bruinvels, G, and Pedlar, CR. Variations in strength-related measures during the menstrual cycle in eumenorrheic women: A systematic review and meta-analysis. Journal of Science and Medicine in Sport , 2020.
8. Brentano, MA and Martins Kruel, LF. A review on strength exercise-induced muscle damage: applications, adaptation mechanisms and limitations. J Sports Med Phys Fitness 51: 1–10, 2011.
9. Brown, N, Knight, CJ, and Forrest Née Whyte, LJ. Elite female athletes’ experiences and perceptions of the menstrual cycle on training and sport performance. Scand J Med Sci Sports 31: 52–69, 2021.
10. Bruinvels, G, Goldsmith, E, Blagrove, R, Simpkin, A, Lewis, N, Morton, K, et al. Prevalence and frequency of menstrual cycle symptoms are associated with availability to train and compete: a study of 6812 exercising women recruited using the Strava exercise app. Br J Sports Med , 2020.
11. Bryant, AL, Clark, RA, Bartold, S, Murphy, A, Bennell, KL, Hohmann, E, et al. Effects of estrogen on the mechanical behavior of the human Achilles tendon in vivo. J Appl Physiol (1985) 105: 1035–1043, 2008.
12. Burgess, KE, Pearson, SJ, and Onambélé, GL. Patellar tendon properties with fluctuating menstrual cycle hormones. J Strength Cond Res 24: 2088–2095, 2010.
13. Casey, E, Hameed, F, and Dhaher, YY. The muscle stretch reflex throughout the menstrual cycle. Med Sci Sports Exerc 46: 600–609, 2014.
14. Casey, E, Reese, M, Okafor, E, Chun, D, Gagnon, C, Nigl, F, et al. Influence of Menstrual Cycle and Oral Contraceptive Phase on Spinal Excitability. PM R 8: 860–868, 2016.
15. Chaffin, ME, Berg, KE, Meendering, JR, Llewellyn, TL, French, JA, and Davis, JE. Interleukin-6 and Delayed Onset Muscle Soreness Do Not Vary During the Menstrual Cycle. Research Quarterly for Exercise and Sport 82: 693–701, 2011.
16. Chidi-Ogbolu, N and Baar, K. Effect of Estrogen on Musculoskeletal Performance and Injury Risk. Front Physiol 9: 1834, 2018.
17. Clarkson, PM and Hubal, MJ. Exercise-induced muscle damage in humans. Am J Phys Med Rehabil 81: S52-69, 2002.
18. Constantini, NW, Dubnov, G, and Lebrun, CM. The menstrual cycle and sport performance. Clin Sports Med 24: e51-82, xiii–xiv, 2005.
19. DiBrezzo, R, Fort, IL, and Brown, B. Relationships among strength, endurance, weight and body fat during three phases of the menstrual cycle. J Sports Med Phys Fitness 31: 89–94, 1991.
20. Elliott, KJ, Cable, NT, Reilly, T, and Diver, MJ. Effect of menstrual cycle phase on the concentration of bioavailable 17-beta oestradiol and testosterone and muscle strength. Clin Sci 105: 663–669, 2003.
21. Enns, DL and Tiidus, PM. The influence of estrogen on skeletal muscle: sex matters. Sports Med 40: 41–58, 2010.
22. Findlay, RJ, Macrae, EHR, Whyte, IY, Easton, C, and Forrest Née Whyte, LJ. How the menstrual cycle and menstruation affect sporting performance: experiences and perceptions of elite female rugby players. Br J Sports Med 54: 1108–1113, 2020.
23. Fink, J, Schoenfeld, BJ, and Nakazato, K. The role of hormones in muscle hypertrophy. Phys Sportsmed 46: 129–134, 2018.
24. Fridén, C, Hirschberg, AL, and Saartok, T. Muscle strength and endurance do not significantly vary across 3 phases of the menstrual cycle in moderately active premenopausal women. Clin J Sport Med 13: 238–241, 2003.
25. García-Pinillos, F, Lago-Fuentes, C, Bujalance-Moreno, P, and Pérez-Castilla, A. Effect of the Menstrual Cycle When Estimating 1 Repetition Maximum From the Load-Velocity Relationship During the Bench Press Exercise. The Journal of Strength & Conditioning Research Publish Ahead of Print, 2021.
26. Gharahdaghi, N, Phillips, BE, Szewczyk, NJ, Smith, K, Wilkinson, DJ, and Atherton, PJ. Links Between Testosterone, Oestrogen, and the Growth Hormone/Insulin-Like Growth Factor Axis and Resistance Exercise Muscle Adaptations. Front Physiol 11: 621226, 2020.
27. Ghazel, N, Souissi, A, Chtourou, H, Aloui, G, and Souissi, N. The effect of music on short-term exercise performance during the different menstrual cycle phases in female handball players. Res Sports Med 1–11, 2020.
28. Gordon, D. The effects of menstrual cycle phase on the development of peak torque under isokinetic conditions. Isokinetics and Exercise Science 21 (2013) 285–291
29. Gordon, D, Hughes, F, Young, K, Scruton, A, Keiller, D, Caddy, O, et al. The effects of menstrual cycle phase on the development of peak torque under isokinetic conditions. Isokinetics and Exercise Science 21: 285–291, 2013.
30. Grant, LK, Gooley, JJ, St Hilaire, MA, Rajaratnam, SMW, Brainard, GC, Czeisler, CA, et al. Menstrual phase-dependent differences in neurobehavioral performance: the role of temperature and the progesterone/estradiol ratio. Sleep 43, 2020.
31. Gür, H. Concentric and eccentric isokinetic measurements in knee muscles during the menstrual cycle: a special reference to reciprocal moment ratios. Arch Phys Med Rehabil 78: 501–505, 1997.
32. Hackney, AC, Kallman, AL, and Ağgön, E. Female sex hormones and the recovery from exercise: Menstrual cycle phase affects responses. Biomed Hum Kinet 11: 87–89, 2019.
33. Haines, M, McKinley-Barnard, SK, Andre, TL, Gann, JJ, Hwang, PS, and Willoughby, DS. Skeletal Muscle Estrogen Receptor Activation in Response to Eccentric Exercise Up-Regulates Myogenic-Related Gene Expression Independent of Differing Serum Estradiol Levels Occurring during the Human Menstrual Cycle. J Sports Sci Med 17: 31–39, 2018.
34. Halson, SL and Juliff, LE. Sleep, sport, and the brain. Prog Brain Res 234: 13–31, 2017.
35. Hamidovic, A, Karapetyan, K, Serdarevic, F, Choi, SH, Eisenlohr-Moul, T, and Pinna, G. Higher Circulating Cortisol in the Follicular vs. Luteal Phase of the Menstrual Cycle: A Meta-Analysis. Front Endocrinol (Lausanne) 11, 2020.
36. Hansen, M. Female hormones: do they influence muscle and tendon protein metabolism? Proc Nutr Soc 77: 32–41, 2018.
37. Hansen, M and Kjaer, M. Influence of sex and estrogen on musculotendinous protein turnover at rest and after exercise. Exerc Sport Sci Rev 42: 183–192, 2014.
38. Hassan, S, Muere, A, and Einstein, G. Ovarian hormones and chronic pain: A comprehensive review. Pain155: 2448–2460, 2014.
39. Herzberg, SD, Motu’apuaka, ML, Lambert, W, Fu, R, Brady, J, and Guise, J-M. The Effect of Menstrual Cycle and Contraceptives on ACL Injuries and Laxity: A Systematic Review and Meta-analysis. Orthop J Sports Med 5: 2325967117718781, 2017.
40. Hooper, AEC, Bryan, AD, and Eaton, M. Menstrual cycle effects on perceived exertion and pain during exercise among sedentary women. J Womens Health (Larchmt) 20: 439–446, 2011.
41. Hunter, SK. Sex differences in human fatigability: mechanisms and insight to physiological responses. Acta Physiol (Oxf) 210: 768–789, 2014.
42. Hunter, SK. The Relevance of Sex Differences in Performance Fatigability. Med Sci Sports Exerc 48: 2247–2256, 2016.
43. Hyldahl, RD, Chen, TC, and Nosaka, K. Mechanisms and Mediators of the Skeletal Muscle Repeated Bout Effect. Exerc Sport Sci Rev 45: 24–33, 2017.
44. Iacovides, S, Avidon, I, and Baker, FC. Does pain vary across the menstrual cycle? A review. Eur J Pain 19: 1389–1405, 2015.
45. Ikarashi, K, Sato, D, Iguchi, K, Baba, Y, and Yamashiro, K. Menstrual Cycle Modulates Motor Learning and Memory Consolidation in Humans. Brain Sci 10, 2020.
46. Janse DE Jonge, X, Thompson, B, and Han, A. Methodological Recommendations for Menstrual Cycle Research in Sports and Exercise. Med Sci Sports Exerc 51: 2610–2617, 2019.
47. Janse de Jonge, XAK. Effects of the menstrual cycle on exercise performance. Sports Med 33: 833–851, 2003.
48. de Jonge, XAKJ, Boot, CRL, Thom, JM, Ruell, PA, and Thompson, MW. The influence of menstrual cycle phase on skeletal muscle contractile characteristics in humans. J Physiol 530: 161–166, 2001.
49. Julian, R, Hecksteden, A, Fullagar, HHK, and Meyer, T. The effects of menstrual cycle phase on physical performance in female soccer players. PLoS One 12, 2017.
50. Julian, R, Hecksteden, A, Fullagar, HHK, and Meyer, T. The effects of menstrual cycle phase on physical performance in female soccer players. PLOS ONE 12: e0173951, 2017.
51. Kami, AT, Vidigal, CB, Macedo, C de SG, Kami, AT, Vidigal, CB, and Macedo, C de SG. Influence of menstrual cycle phases in functional performance of healthy and young women. Fisioterapia e Pesquisa 24: 356–362, 2017.
52. Knowles, OE, Aisbett, B, Main, LC, Drinkwater, EJ, Orellana, L, and Lamon, S. Resistance Training and Skeletal Muscle Protein Metabolism in Eumenorrheic Females: Implications for Researchers and Practitioners. Sports Med 49: 1637–1650, 2019.
53. Kocaoz, S, Cirpan, R, and Degirmencioglu, AZ. The prevalence and impacts heavy menstrual bleeding on anemia, fatigue and quality of life in women of reproductive age. Pak J Med Sci 35: 365–370, 2019.
54. Köse, B. Analysis of the Effect of Menstrual Cycle Phases on Aerobic-Anaerobic Capacity and Muscle Strength. Journal of Education and Training Studies 6: 23–28, 2018.
55. Kraemer, RR, Heleniak, RJ, Tryniecki, JL, Kraemer, GR, Okazaki, NJ, and Castracane, VD. Follicular and luteal phase hormonal responses to low-volume resistive exercise. Med Sci Sports Exerc 27: 809–817, 1995.
56. Kriengsinyos, W, Wykes, LJ, Goonewardene, LA, Ball, RO, and Pencharz, PB. Phase of menstrual cycle affects lysine requirement in healthy women. Am J Physiol Endocrinol Metab 287: E489-496, 2004.
57. Krolick, KN, Zhu, Q, and Shi, H. Effects of Estrogens on Central Nervous System Neurotransmission: Implications for Sex Differences in Mental Disorders. Prog Mol Biol Transl Sci 160: 105–171, 2018.
58. Landau, RL and Lugibihl, K. The effect of progesterone on amino acid metabolism. J Clin Endocrinol Metab 21: 1355–1363, 1961.
59. Lara, B, Gutiérrez Hellín, J, Ruíz-Moreno, C, Romero-Moraleda, B, and Del Coso, J. Acute caffeine intake increases performance in the 15-s Wingate test during the menstrual cycle. Br J Clin Pharmacol 86: 745–752, 2020.
60. Lara, B, Gutiérrez-Hellín, J, García-Bataller, A, Rodríguez-Fernández, P, Romero-Moraleda, B, and Del Coso, J. Ergogenic effects of caffeine on peak aerobic cycling power during the menstrual cycle. Eur J Nutr 59: 2525–2534, 2020.
61. Lebrun, CM, McKenzie, DC, Prior, JC, and Taunton, JE. Effects of menstrual cycle phase on athletic performance. Med Sci Sports Exerc 27: 437–444, 1995.
62. LeRoux, A, Wright, L, Perrot, T, and Rusak, B. Impact of menstrual cycle phase on endocrine effects of partial sleep restriction in healthy women. Psychoneuroendocrinology 49: 34–46, 2014.
63. Li, R, Li, B, Kreher, DA, Benjamin, AR, Gubbels, A, and Smith, SM. Association between dysmenorrhea and chronic pain: a systematic review and meta-analysis of population-based studies. Am J Obstet Gynecol 223: 350–371, 2020.
64. Lowe, DA, Baltgalvis, KA, and Greising, SM. Mechanisms behind Estrogens’ Beneficial Effect on Muscle Strength in Females. Exerc Sport Sci Rev 38: 61–67, 2010.
65. Lundsgaard, A-M and Kiens, B. Gender Differences in Skeletal Muscle Substrate Metabolism – Molecular Mechanisms and Insulin Sensitivity. Front Endocrinol 5, 2014.
66. Mackay, K, González, C, Zbinden-Foncea, H, and Peñailillo, L. Effects of oral contraceptive use on female sexual salivary hormones and indirect markers of muscle damage following eccentric cycling in women. Eur J Appl Physiol 119: 2733–2744, 2019.
67. Martin, VT. Ovarian hormones and pain response: a review of clinical and basic science studies. Gend Med6 Suppl 2: 168–192, 2009.
68. Mattu, AT, Iannetta, D, MacInnis, MJ, Doyle-Baker, PK, and Murias, JM. Menstrual and oral contraceptive cycle phases do not affect submaximal and maximal exercise responses. Scand J Med Sci Sports 30: 472–484, 2020.
69. McKinley-Barnard, SK, Andre, TL, Gann, JJ, Hwang, PS, and Willoughby, DS. Effectiveness of Fish Oil Supplementation in Attenuating Exercise-Induced Muscle Damage in Women During Midfollicular and Midluteal Menstrual Phases. J Strength Cond Res 32: 1601–1612, 2018.
70. McNulty, KL, Elliott-Sale, KJ, Dolan, E, Swinton, PA, Ansdell, P, Goodall, S, et al. The Effects of Menstrual Cycle Phase on Exercise Performance in Eumenorrheic Women: A Systematic Review and Meta-Analysis. Sports Med 50: 1813–1827, 2020.
71. Middleton, LE and Wenger, HA. Effects of menstrual phase on performance and recovery in intense intermittent activity. Eur J Appl Physiol 96: 53–58, 2006.
72. Mihm, M, Gangooly, S, and Muttukrishna, S. The normal menstrual cycle in women. Anim Reprod Sci 124: 229–236, 2011.
73. Miller, BF, Hansen, M, Olesen, JL, Flyvbjerg, A, Schwarz, P, Babraj, JA, et al. No effect of menstrual cycle on myofibrillar and connective tissue protein synthesis in contracting skeletal muscle. Am J Physiol Endocrinol Metab290: E163–E168, 2006.
74. Nakamura, M and Nose-Ogura, S. Effect of administration of monophasic oral contraceptive on the body composition and aerobic and anaerobic capacities of female athletes. J Obstet Gynaecol Res 47: 792–799, 2021.
75. Nakamura, Y, Aizawa, K, Imai, T, Kono, I, and Mesaki, N. Hormonal responses to resistance exercise during different menstrual cycle states. Med Sci Sports Exerc 43: 967–973, 2011.
76. Nosaka, K, Newton, M, and Sacco, P. Delayed-onset muscle soreness does not reflect the magnitude of eccentric exercise-induced muscle damage. Scand J Med Sci Sports 12: 337–346, 2002.
77. Oosthuyse, T and Bosch, AN. The effect of the menstrual cycle on exercise metabolism: implications for exercise performance in eumenorrhoeic women. Sports Med 40: 207–227, 2010.
78. Oosthuyse, T and Bosch, AN. The Effect of Gender and Menstrual Phase on Serum Creatine Kinase Activity and Muscle Soreness Following Downhill Running. Antioxidants (Basel) 6, 2017.
79. Oxfeldt, M, Dalgaard, LB, Jørgensen, AA, and Hansen, M. Hormonal Contraceptive Use, Menstrual Dysfunctions, and Self-Reported Side Effects in Elite Athletes in Denmark. Int J Sports Physiol Perform 1–8, 2020.
80. Pallavi, L, D Souza, UJ, and Shivaprakash, G. Assessment of Musculoskeletal Strength and Levels of Fatigue during Different Phases of Menstrual Cycle in Young Adults. J Clin Diagn Res 11: CC11–CC13, 2017.
81. Pereira, HM, Larson, RD, and Bemben, DA. Menstrual Cycle Effects on Exercise-Induced Fatigability. Front Physiol 11: 517, 2020.
82. Phillips, SK, Sanderson, AG, Birch, K, Bruce, SA, and Woledge, RC. Changes in maximal voluntary force of human adductor pollicis muscle during the menstrual cycle. J Physiol (Lond) 496 ( Pt 2): 551–557, 1996.
83. Quadagno, D, Faquin, L, Lim, G-N, Kuminka, W, and Moffatt, R. The Menstrual Cycle: Does It Affect Athletic Performance? The Physician and Sportsmedicine 19: 121–124, 1991.
84. Reed, BG and Carr, BR. The Normal Menstrual Cycle and the Control of Ovulation. In: Endotext. De Groot, LJ, Chrousos, G, Dungan, K, Feingold, KR, Grossman, A, Hershman, JM, et al., eds. . South Dartmouth (MA): MDText.com, Inc., 2000 [cited 2018 Aug 18].
85. Reis, E, Frick, U, and Schmidtbleicher, D. Frequency variations of strength training sessions triggered by the phases of the menstrual cycle. Int J Sports Med 16: 545–550, 1995.
86. Riley, JL, Robinson, ME, Wise, EA, and Price, D. A meta-analytic review of pain perception across the menstrual cycle. Pain 81: 225–235, 1999.
87. Roberts, BM, Nuckols, G, and Krieger, JW. Sex Differences in Resistance Training: A Systematic Review and Meta-Analysis. The Journal of Strength & Conditioning Research Publish Ahead of Print, 2020.
88. Romero-Moraleda, B, Coso, JD, Gutiérrez-Hellín, J, Ruiz-Moreno, C, Grgic, J, and Lara, B. The Influence of the Menstrual Cycle on Muscle Strength and Power Performance. J Hum Kinet 68: 123–133, 2019.
89. Romero-Moraleda, B, Del Coso, J, Gutiérrez-Hellín, J, and Lara, B. The Effect of Caffeine on the Velocity of Half-Squat Exercise during the Menstrual Cycle: A Randomized Controlled Trial. Nutrients 11, 2019.
90. Romero-Parra, N, Barba-Moreno, L, Rael, B, Alfaro-Magallanes, VM, Cupeiro, R, Díaz, ÁE, et al. Influence of the Menstrual Cycle on Blood Markers of Muscle Damage and Inflammation Following Eccentric Exercise. Int J Environ Res Public Health 17, 2020.
91. Romero-Parra, N, Cupeiro, R, Alfaro-Magallanes, VM, Rael, B, Rubio-Arias, JÁ, Peinado, AB, et al. Exercise-Induced Muscle Damage During the Menstrual Cycle: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Strength Cond Res , 2020.
92. Sakamaki, M, Yasuda, T, and Abe, T. Comparison of low-intensity blood flow-restricted training-induced muscular hypertrophy in eumenorrheic women in the follicular phase and luteal phase and age-matched men. Clin Physiol Funct Imaging 32: 185–191, 2012.
93. Sakamaki-Sunaga, M, Min, S, Kamemoto, K, and Okamoto, T. Effects of Menstrual Phase-Dependent Resistance Training Frequency on Muscular Hypertrophy and Strength. J Strength Cond Res 30: 1727–1734, 2016.
94. Sarwar, R, Niclos, BB, and Rutherford, OM. Changes in muscle strength, relaxation rate and fatiguability during the human menstrual cycle. J Physiol 493: 267–272, 1996.
95. Schoenfeld, BJ. Postexercise hypertrophic adaptations: a reexamination of the hormone hypothesis and its applicability to resistance training program design. J Strength Cond Res 27: 1720–1730, 2013.
96. Sherman, JJ and LeResche, L. Does experimental pain response vary across the menstrual cycle? A methodological review. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 291: R245-256, 2006.
97. Sims, ST and Heather, AK. Myths and Methodologies: Reducing scientific design ambiguity in studies comparing sexes and/or menstrual cycle phases. Exp Physiol , 2018.
98. Sipavičienė, S, Daniusevičiutė, L, Klizienė, I, Kamandulis, S, and Skurvydas, A. Effects of Estrogen Fluctuation during the Menstrual Cycle on the Response to Stretch-Shortening Exercise in Females. Biomed Res Int 2013, 2013.
99. Solli, GS, Sandbakk, SB, Noordhof, DA, Ihalainen, JK, and Sandbakk, Ø. Changes in Self-Reported Physical Fitness, Performance, and Side Effects Across the Phases of the Menstrual Cycle Among Competitive Endurance Athletes. Int J Sports Physiol Perform 1–10, 2020.
100. Statham, G. Understanding the effects of the menstrual cycle on training and performance in elite athletes: A preliminary study. Prog Brain Res 253: 25–58, 2020.
101. Sundström-Poromaa, I. The Menstrual Cycle Influences Emotion but Has Limited Effect on Cognitive Function. Vitam Horm 107: 349–376, 2018.
102. Sung, E, Han, A, Hinrichs, T, Vorgerd, M, Manchado, C, and Platen, P. Effects of follicular versus luteal phase-based strength training in young women. Springerplus 3: 668, 2014.
103. Sung, E-S and Kim, J-H. The resistance training effects of different weight level during menstrual cycle in female. J Exerc Rehabil 15: 249–253, 2019.
104. Tenan, MS, Hackney, AC, and Griffin, L. Maximal force and tremor changes across the menstrual cycle. Eur J Appl Physiol 116: 153–160, 2016.
105. Timmons, BW, Hamadeh, MJ, Devries, MC, and Tarnopolsky, MA. Influence of gender, menstrual phase, and oral contraceptive use on immunological changes in response to prolonged cycling. J Appl Physiol 99: 979–985, 2005.
106. Timon, R, Corvillo, M, Brazo, J, Robles, MC, and Maynar, M. Strength training effects on urinary steroid profile across the menstrual cycle in healthy women. Eur J Appl Physiol 113: 1469–1475, 2013.
107. de Tommaso, M. Pain perception during menstrual cycle. Curr Pain Headache Rep 15: 400–406, 2011.
108. Tornberg, ÅB, Melin, A, Koivula, FM, Johansson, A, Skouby, S, Faber, J, et al. Reduced Neuromuscular Performance in Amenorrheic Elite Endurance Athletes. Med Sci Sports Exerc 49: 2478–2485, 2017.
109. Tsampoukos, A, Peckham, EA, James, R, and Nevill, ME. Effect of menstrual cycle phase on sprinting performance. Eur J Appl Physiol 109: 659–667, 2010.
110. Weidauer, L, Zwart, MB, Clapper, J, Albert, J, Vukovich, M, and Specker, B. Neuromuscular performance changes throughout the menstrual cycle in physically active females. J Musculoskelet Neuronal Interact 20: 314–324, 2020.
111. Wiecek, M, Szymura, J, Maciejczyk, M, Cempla, J, and Szygula, Z. Effect of sex and menstrual cycle in women on starting speed, anaerobic endurance and muscle power. Physiol Int 103: 127–132, 2016.
112. Wikström-Frisén, L, Boraxbekk, CJ, and Henriksson-Larsén, K. Effects on power, strength and lean body mass of menstrual/oral contraceptive cycle based resistance training. J Sports Med Phys Fitness 57: 43–52, 2017.
113. Williams, T, Walz, E, Lane, A, Pebole, M, and Hackney, A. The effect of estrogen on muscle damage biomarkers following prolonged aerobic exercise in eumenorrheic women. Biol Sport 32: 193–198, 2015.
114. Wilson, JM and Flanagan, EP. The role of elastic energy in activities with high force and power requirements: a brief review. J Strength Cond Res 22: 1705–1715, 2008.
115. Xiao, B, Zeng, T, Wu, S, Sun, H, and Xiao, N. Effect of levonorgestrel-releasing intrauterine device on hormonal profile and menstrual pattern after long-term use. Contraception 51: 359–365, 1995.
116. Yonkers, KA, O’Brien, PMS, and Eriksson, E. Premenstrual syndrome. Lancet 371: 1200–1210, 2008.